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Während eines Luftangriffs auf Tokio kommt die Mutter des zwölf Jahre alten Jungen Mahito Maki (Stimme im japanischen Original: Soma Santoki) ums Leben. Als sein Vater daraufhin die jüngere Schwester seiner verstorbenen Frau heiratet und mir seiner Familie aus der Stadt aufs Land zieht, beginnt für Mahito eine schwere Zeit. Dieser kann sich mit der neuen Familiensituation nämlich überhaupt nicht anfreunden.

Schon bald stößt er auf einen mysteriösen Turm und einen sprechenden Graureiher (Masaki Suda), der ihm überraschenderweise verkündet, dass seine Mutter noch am Leben ist und in diesem eigenartigen Bauwerk gefangen gehalten wird. Als dann auch noch Mahitos Stiefmutter verschwindet, macht sich der junge Abenteurer auf den Weg zu dem geheimnisvollen Turm. Dabei entdeckt er eine magische Welt voller fantastischer Kreaturen. Doch auf seiner Reise lauern auch ein paar Gefahren auf Mahito...